昆虫最早发现于志留纪，它的起源现在还没有定论。昆虫可能起源于虾、蟹所属的甲壳类的原始祖先，也可能起源于蜈蚣、千足虫所属的多足类的原始祖先。目前大部分科学家认为昆虫起源于前者。它是节肢动物演化史上最成功的类型，虽然经历了数次集群灭绝事件，但还是成功地一直演绎到今天。如果仅就数量和种类而言，昆虫无疑是地球上最成功的一个类群。
在石炭纪的谢尔普霍夫阶晚期（距今约3.2亿年），能飞行的昆虫就已大量出现；到石炭纪末期，很多现生有翅昆虫的祖先已经出现了。迄今发现的最早具有翅膀的'昆虫化石，可能是产自苏格兰距今约4.1亿年的早泥盆世地层中的莱尼颚虫。不过，这个只有米粒大小的化石其实只是一只昆虫的一个前颚，无法复原其长相。莱尼颚虫上颚内侧形成了一个双凸的凹槽，这种特征只在有翅昆虫种类中出现，研究人员据此推测它可能是世界上最早的有翅昆虫。莱尼颚虫可能是靠咀嚼陆地植物的孢子和枝叶为生，但它的样子还无从知晓。
早期的大型昆虫翅膀都很长，且只能上下运动，不能折叠在身上，称为古翅昆虫。这样的翅膀不利于躲避捕猎者，在残酷的生存竞争和天敌的威胁下，这些大型昆虫最终被体形小巧、翅膀既可以上下前后灵活运动又可以向后折叠贴于腹部的新翅昆虫取代了。